当寺は元日蓮宗に属し、高耀山寂光寺と称して麹町貝塚の地にあった。寛永６年に御城廓造営の時、千駄ヶ谷(現・国立競技場所在地)に移転した。
元禄11年に天台宗に改宗し、台宗開基は貞栄。中興十世智順の代(天保五年)に大雄山境妙寺と改称した。
のち、大正４年、明治神宮外苑造営の折、現在の地に移転し今日に至る。
当寺の過去帳には塙保己一の名がある。塙保己一は５才の時失明したが、和漢に通じ、『群書類従』の編集に40の年月を費し完成させている。